Oblak veroverde op zestienjarige leeftijd een basisplaats bij Olimpija Ljubljana. Op 14 juni 2010 tekende hij een vierjarig contract bij Benfica, dat een bedrag van 1,7 miljoen euro op tafel legde voor hem. Benfica verhuurde hem aan achtereenvolgens SC Beira-Mar, SC Olhanense, União Leiria en Rio Ave.
Oblak tekende in juli 2014 een zesjarig contract bij Atlético Madrid, dat circa € 15.750.000 voor hem betaalde aan Benfica.[1] Op 17 april 2019 werd bekend dat Oblak zijn contract verlengde tot medio 2023.[2]